PCE & JAFC—南京农业大学陈法军教授团队揭示外源植物化学调控剂通过调控水稻苯丙烷代谢增强其褐飞虱抗性

近日，南京农业大学植物保护学院陈法军教授团队先后在国际知名期刊《Plant, Cell & Environment》和《Journal of Agricultural and Food Chemistry》发表了题为"Exogenous Inhibitors Enhance Plant Resistance to Rice Planthoppers through Boosting Phenylpropanoid Pathway under Elevated CO₂"（https://doi.org/10.1111/pce.70288）和"Exogenous Phytohormone Activators Enhance Rice Resistance to Brown Planthoppers by Boosting the Phenylpropanoid Pathway under Elevated CO₂"（https://doi.org/10.1021/acs.jafc.5c13685）的研究论文，系统明确了外源植物化学调控剂【包括：抑制剂—胡椒酸（piperonylic acid, PA）和3-4-亚甲二氧基肉桂酸（3,4‐(methylenedioxy cinnamic acid, MDCA）；激活剂—脱落酸（abscisic acid, ABA）和独角金内酯类似物（strigolactone analogue, GR24）】通过调控水稻苯丙烷代谢途径增强其褐飞虱抗性的生化与分子机制，为气候变化背景下稻飞虱绿色防控提供了新策略与新方法。

褐飞虱是危害水稻的重大迁飞性害虫，其刺吸为害常造成水稻重大损失。随着大气CO₂浓度升高（eCO₂）褐飞虱对水稻的危害加重，当前亟需开发基于植物抗性调控的控害新方法，以应对气候变化下稻飞虱危害严重问题。苯丙烷代谢途径是植物极其重要的防御物质合成通路，其分支有两条，其一主要合成羟基苯甲酸衍生物，另一条则在肉桂酸-4-羟化酶（cinnamic acid 4-hydroxylase, C4H）和4-香豆酸-辅酶A连接酶（4-coumarate-CoA ligase, 4CL）酶催化下合成黄酮类及香豆素等物质。近期，浙江大学娄永根教授课题组研究指出，高水平的苯丙烷代谢是水稻对抗刺吸类害虫的重要防御机制（Jin et al., Plant Cell Environ, 2026.01.26 Online; https://doi.org/10.1111/pce.70401）。然而，eCO₂是否影响水稻苯丙烷代谢进而影响其抗稻飞虱水平尚不清楚。

植物光合作用固定的碳中，约20%净流入苯丙烷代谢途径，这表明碳含量对于植物苯丙烷途径至关重要。据此推测：eCO₂下水稻苯丙烷代谢可能增强，进而提高其抗虫性，但实际情况是eCO₂下褐飞虱危害加重！可见，eCO₂下水稻的苯丙烷代谢并未提高其抗虫性。能否利用外源植物化学调控剂调控水稻苯丙烷代谢以提高其抗虫性以应对气候变化下稻飞虱为害严重问题？基于此，开展了以下两项研究。

第一项研究发现，C4H和4CL酶的抑制剂PA和MDCA处理水稻能显著抑制褐飞虱的取食和存活率，且这种效应在eCO₂下更高。进一步研究发现，仅在eCO₂下PA和MDCA处理导致水稻苯丙烷代谢关键酶苯丙氨酸解氨酶（PAL)活性及其相关基因（PAL 1 -9中除了PAL2和PAL5外其他基因）表达水平显著提高，同时触发了水稻活性氧暴发，并激活了苯丙烷代谢途径中羟基苯甲酸分支，导致羟基苯甲酸衍生物（如对羟基苯甲酸、焦儿茶酸、原儿茶酸、龙胆酸、没食子酸、香草酸）特异性积累（图1）。生物测定证实，4种羟基苯甲酸衍生物（即焦儿茶酸、龙胆酸、没食子酸和香草酸）具有显著的拒食活性，能有效降低褐飞虱存活率。同时，酶活分析（图2）和分子对接（图3）研究表明，取食PA和MDCA处理组水稻或含羟基苯甲酸衍生物人工饲料的褐飞虱的解毒酶系统被激活。研究结果发表在Plant Cell & Environment（图4；2026, 49 (2): 1138-1150；https://doi.org/10.1111/pce.70288）。

图1对照和高CO₂浓度下PA和MDCA处理对水稻羟基苯甲酸衍生物含量的影响及其与褐飞虱刺吸取食的EPG波形（N4a、N4b、N5）持续时间之间的Mantel检验（注：(a)对羟基苯甲酸（p‐hydroxybenzoic acid）；(b)焦儿茶酸（pyrocatechuic acid）；(c)原儿茶酸（protocatechuic acid）；(d)龙胆酸（gentisic acid）；(e) 没食子酸（gallic acid）；(f) 香草酸（vanillic acid）；(g) Mantel检验）

图2 对照和高CO₂浓度下褐飞虱取食PA和MDCA处理水稻（a-d）和含羟基苯甲酸衍生物人工饲料（f-h）对虫体解毒酶活性的影响，以及水稻羟基苯甲酸衍生物含量与虫体解毒酶活性之间的Mantel检验（注：(a)和 (f) AChE；(b)和 (g) CarE; (c)和 (h) GST; (d)MFO; (e) Mantel检验）

图3焦儿茶酸（a-c）、龙胆酸（b-f）、没食子酸（g-i）和香草酸（g-l）与褐飞虱解毒酶AChE（a、d、g、j）、CarE（b、e、h、k）和GST（c、f、i、l）的分子对接（注：图中右上角数字表示最佳结合模式下的结合能大小）

图4外源抑制剂（胡椒酸PA和3-4-亚甲二氧基肉桂酸MDCA）通过提高水稻苯丙烷代谢中羟基苯甲酸衍生物合成来提高其在eCO₂下对褐飞虱的抗性水平

第二项研究证实，外源植物激素刺激剂ABA和GR24处理同样能增强水稻对褐飞虱的抗性（图5）。研究发现，ABA和GR24处理导致水稻苯丙烷代谢关键酶PAL以及C4H和4CL的活性及其相关基因（PAL 1-4和PAL6，以及C4H和4CL5）表达水平的显著提高，促进了呋喃香豆素类物质（如欧前胡素、异欧前胡素、氧化前胡素、异紫花前胡内酯、花椒毒酚、白当归脑）积累，且这种积累作用在eCO₂下更显著（图6）。此外，前4种呋喃香豆素类物质对褐飞虱表现出显著的拒食效应，可有效降低褐飞虱存活率。与前一项研究一样，通过酶活分析（图6）和分子对接（图7）结果显示，取食ABA和GR24处理组水稻或含呋喃香豆素类物质人工饲料的褐飞虱，其解毒酶（AChE、CarE、GST和MFO）活性显著增加，且前3种解毒酶均能与呋喃香豆素类物质结合。表明褐飞虱的解毒酶系统被激活。研究结果发表在Journal of Agricultural and Food Chemistry（图5；见：https://doi.org/10.1021/acs.jafc.5c13685）

图5外源植物激素激活剂（脱落酸ABA和独角金内酯类似物GR24）通过提高水稻苯丙烷代谢中呋喃香豆素类物质合成来提高其在eCO₂下对褐飞虱的抗性

图6对照和高CO₂浓度下ABA和GR24处理对水稻呋喃香豆素类物质含量的影响及其与褐飞虱刺吸取食的EPG波形（N4a、N4b、N5）持续时间之间的Mantel检验（注：(a)欧前胡素（imperatorin）；(b)异欧前胡素（isoimperatorin）；(c)氧化前胡素（oxypeucedanin）；(d)异紫花前胡内酯（marmesin）；(e)花椒毒酚（xanthotoxol）；(f)白当归脑（byakangelicol）；(g) Mantel检验）

图7对照和高CO₂浓度下褐飞虱取食ABA和GR24处理水稻（a-d）和含呋喃香豆素类物质人工饲料（f-h）对虫体解毒酶活性影响，以及水稻羟基苯甲酸衍生物含量与虫体解毒酶活性之间的Mantel检验（注：(a)和 (f) AChE；(b)和 (g) CarE; (c)和 (h) GST; (d)和 (i) MFO; (e) Mantel检验）

图8水稻呋喃香豆素类物质欧前胡素（a-c）、异欧前胡素（b-f）、氧化前胡素（g-i）和异紫花前胡内酯（g-l）与褐飞虱解毒酶AChE（a、d、g、j）、CarE（b、e、h、k）和GST（c、f、i、l）的分子对接(注：图中右上角数字表示最佳结合模式下的结合能大小）

以上两项研究系统构建了“外源植物化学调控剂-寄主植物苯丙烷代谢调控-抗虫物质合成-植食性害虫适应性响应”的完整调控网络，不仅揭示了eCO₂条件下植物次生防卫与植食性害虫反防御的协同进化机制，更创新性提出"靶向调控寄主植物苯丙烷代谢分支"的害虫绿色防控新思路，即通过设计特异性植物化学抑制剂（如PA/MDCA）或植物激素刺激剂（如ABA/GR24），定向激活特定抗虫物质合成通路（如PA/MDCA促进羟基苯甲酸衍生物合成；ABA/GR24促进呋喃香豆素类物质合成），从而实现对植物抗虫性状的精准调控，且该成果为开发气候智慧型植物保护新技术提供了重要理论支撑。

南京农业大学为这两篇研究论文的第一完成单位，段瑞川博士生为论文第一作者，陈法军教授为论文通讯作者。以上研究得到了国家重点研发计划项目“病虫害生态调控机理与应用技术研发”（2023YFD1400800）、国家自然科学基金项目（31871963）以及江苏省研究生科研与实践创新计划项目（KYCX25_0986）等资助。

²研究论文信息如下：

1.Duan RC, Xiao XR, Chen FJ^*. Exogenous inhibitors enhance plant resistance to rice planthoppers through boosting phenylpropanoid pathway under elevated CO₂. Plant Cell & Environ. 2026, 49(2):1138-1150.[https://doi.org/10.1111/pce.70288]

2.Duan RC, Xiao XR, Jia YW, Ren SQ, Chen FJ^*. Exogenous Phytohormone Activators Enhance Rice Resistance to Brown Planthoppers by Boosting the Phenylpropanoid Pathway under Elevated CO₂. Journal of Agricultural Food Chemistry. 2026.03.04 Online [https://doi.org/10.1021/acs.jafc.5c13685]